Первый Покровский храм был построен в Стародрагунской слободе вскоре после основания Пензы, к 1676/77 г. В 1680 г. при набеге кочевников он был сожжен, но к 1687 г. восстановлен. В церкви находилась чудотворная Владимирская икона Божией Матери, и в честь нее в 1716 г. рядом построили еще одну деревянную церковь. Она сгорела в 1737 г., и вместо нее соорудили деревянную Петропавловскую церковь. Саму Покровскую церковь перестраивали из-за ветхости в 1728 г.
В 1765 г. был построен новый каменный храм, заменивший оба деревянных. Главный его престол был посвящён Покрову Пресвятой Богородицы, боковой — Петру и Павлу. Это здание и сохранилось до наших дней. В 1856–1857 гг. оно было существенно расширено, 13 сентября 1857 г. освятили новый левый Сретенский предел, а 15 мая 1860 г. — правый Владимирский. Перестраивалась церковь также в 1870 г. и 1903 г.

В 1918–1921 гг. здесь размещалась архиерейская кафедра епископа Иоанна (Поммэра), будущего священномученика Рижского; в сторожку при Покровском храме архипастырь переехал из мужского монастыря в последние месяцы пребывания в Пензе. А в 1922–1923 гг. и 1929–1931 гг. церковь принадлежала обновленцам.

Решение о закрытии Покровского храма вышло 26 сентября 1931 г. Несколько десятилетий здесь был кинотеатр, затем склад. В 1948 г. епископ Кирилл (Поспелов) ходатайствовал о возвращении храма, но тщетно. В 70—80—е гг. здание уже пустовало и постепенно превращалось в руины.
В июле 1989 г. церковь была возвращена епархии, и с 1990 г. началось ее постепенное восстановление. По проекту Д. А. Борунова была заново отстроена колокольня. Полностью ее возведение закончилось в 2001 г.

Первые службы прошли в возрожденном Покровском храме 13–14 октября 1997 г., 23 апреля 1998 г. владыка Серафим совершил здесь первую литургию, 3 июня 1998 г. храм был им же освящён. С этого дня здесь начали совершать регулярные службы по воскресеньям, параллельно шли отделочные работы. А с Покрова, 14 октября 1998 г., богослужения стали ежедневными.

3 октября 1999 г. Божественную литургию в церкви совершил Святейший Патриарх Алексий II. В мае 2001 г. Покровский храм стал архиерейским собором, т. е. с тех пор его настоятелем является правящий архиерей. 6 июля 2003 г. во имя Владимирской иконы Божией Матери епископ Филарет освятил правый придел храма, а 31 августа 2003 г. — левый придел (бывший Сретенский) во имя прп. Серафима Саровского.

Престольные праздники:
14 октября – Покров Пресвятой Богородицы
15 января, 1 августа – прп. Серафима Саровского
3 июня, 6 июля, 8 сентября – Владимирской иконы Божией Матери
15 февраля – Сретение Господне

Святыни:
Ковчежец с 75-ю частицами мощей прп. Отцев Киево-Печерских и свт. Феодосия Черниговского, привезенный в Покровский собор епископом Филаретом в мае 2004 г.; крест-мощевик, подаренный храму в 1998 г. архиепископом Серафимом (с частицами мощей прпп. Арсения Трудолюбивого, Панкратия Затворника, ап. Луки, блгв. кн. Михаила Тверского, свтт. Германа и Гурия Казанских, прп. Пимена Постника, мч. Григория); иконы прп. Сергия Радонежского, Серафима Саровского, свт. Иннокентия Пензенского, исп. Иоанна Оленевского с частицами мощей.